Termitofauna (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) en plantaciones de Pinus caribaea en sabanas de la Orinoquia Colombiana

  • Maira Alexandra Beltrán-Díaz Universidad Distrital Francisco José de Caldas
  • Olga Patricia Pinzón-Florián Universidad Distrital Francisco José de Caldas

Resumen

Se estimó la composición de termitas asociada a plantaciones de Pinus caribaea de diferentes edades, establecidas en terrenos previamente ocupados por sabana seminatural y pastos artificiales, en la meseta de San Pedro en la Orinoquía colombiana (Villanueva, Casanare). Utilizando el protocolo del transecto, se muestrearon cuatro edades de plantación y áreas con pastos artificiales y sabana seminatural en dos épocas climáticas: húmeda 2013 y 2014 (marzo - abril) y seca de 2013 (noviembre - diciembre). La termitofauna encontrada estuvo compuesta de 28 especies pertenecientes a las familias Termitidae (Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Termitinae, Syntermitinae) y Rhinotermitidae. Las plantaciones de siete años con poda y sin entresaca fueron las más diversas y la sabana seminatural alcanzó un mayor número de especies con respecto a los pastos introducidos, sin variaciones importantes en época de muestreo. La especie humívora Anoplotermes sp. 1 y la xilófaga Heterotermes tenuis fueron las más frecuentes en todas las edades de plantación, mientras en los otros usos del suelo el grupo más frecuente fue el humívoro con predominancia de Anoplotermes spp. Gracias al mejoramiento del microclima y al aumento de la disponibilidad de recursos alimenticios en plantaciones de pino de edades avanzadas, la diversidad y abundancia de termitas en este monocultivo es significativamente mayor que en pastos o sabanas, lo que sugiere que las termitas están interactuando con la dinámica natural de las plantaciones al contribuir en la descomposición del material celulósico y el mejoramiento de la fertilidad de los suelos.

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Publicado
2018-08-05
Como citar
BELTRÁN-DÍAZ, Maira Alexandra; PINZÓN-FLORIÁN, Olga Patricia. Termitofauna (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) en plantaciones de Pinus caribaea en sabanas de la Orinoquia Colombiana. Revista Colombiana de Entomología, [S.l.], v. 44, n. 1, p. 61-71, ago. 2018. ISSN 0120-0488. Disponible en: <http://revistas.univalle.edu.co/index.php/SOCOLEN/article/view/6544>. Fecha de acceso: 22 oct. 2018 doi: https://doi.org/10.25100/socolen.v44i1.6544.
Sección
Sección Básica / Artículos de investigación

Palabras clave

Xilófago, manejo forestal, usos del suelo

Introducción

Los artrópodos, en especial la macrofauna del suelo, se consideran excelentes indicadores de la calidad biológica del suelo, gracias a la marcada importancia que tienen en los procesos ecosistémicos y a su alta sensibilidad a los cambios en su hábitat natural (Decaëns et al. 2001; Lavelle et al. 2006; Bignell et al. 2008; Cabrera 2012; Junqueira et al. 2012). Particularmente, las termitas se pueden considerar como indicadoras útiles de los cambios generados por la intensificación de los suelos pues son uno de los grupos dominantes y más fácilmente observables dentro de las poblaciones de macroinvertebrados (Decäens et al. 2003). Estos insectos son esenciales para el mantenimiento de la estructura y funcionalidad del suelo, al mejorar su porosidad y aumentar la retención de agua gracias a su actividad microbiológica al interior del mismo (Alves et al. 2011). Además son altamente sensibles a las perturbaciones del medio o al cambio en el uso de la tierra (Constantino y Schlemmermeyer 2000; Bandeira et al. 2003; Bandeira y Vasconcellos 2004; Ackerman et al. 2009).

Las sabanas tropicales de la Orinoquía Colombiana se han convertido en uno de los principales centros de desarrollo forestal en el país. En los últimos años se ha incrementado el establecimiento de plantaciones forestales, en terrenos previamente ocupados por sabanas naturales y pasturas introducidas, como una alternativa socioeconómicamente viable dentro de la región (Cortés-Pérez et al. 2005). Particularmente, Pinus caribaea Morelet (Pino caribe), es una de las especies más utilizadas para este propósito en la Meseta de San Pedro con cerca 1.525 ha sembradas dentro del núcleo forestal de la empresa Refocosta S.A. (Fernández Méndez et al. 2012).

Los cambios en la composición de la biodiversidad durante el ciclo de desarrollo de las plantaciones forestales son poco conocidos (De Camino y Budowski 1998). Evaluar y cuantificar los posibles efectos generados por el establecimiento de monocultivos forestales es de gran importancia para determinar el grado de sostenibilidad ambiental de la actividad forestal, teniendo en cuenta que se pueden generar impactos negativos como pérdida de biodiversidad (Cruz 1988; González et al. 1996; Simberloff et al. 2009) o positivos como aumento de oferta de hábitat y de alimento para especies animales o vegetales (Rincón 2006). En este sentido, el uso de bioindicadores ha demostrado ser una herramienta útil y eficiente para visualizar el estado del ambiente, por medio de la presencia, ausencia o abundancia de especies que brindan información acerca de la calidad del ecosistema (Favila y Halffter 1997; Jamil 2001; Lavelle et al. 2006;Maleque et al. 2009). En este artículo se pretende estimar los cambios en la composición y estructura de la comunidad de termitas presentados luego del establecimiento, desarrollo y manejo de plantaciones forestales en suelos de pasturas y sabanas tropicales. Para esto se evaluó la composición de termitas en plantaciones de P. caribaea, en pasturas y en sabanas seminaturales, en un núcleo forestal de la Orinoquia ubicado en la Meseta de San Pedro en la Orinoquía colombiana.

Materiales y métodos

Área de estudio

La investigación se desarrolló en plantaciones de P. caribaea de 1.500 ha, de la empresa Refocosta localizadas en la meseta de San Pedro en el municipio de Villanueva (Casanare, Colombia) a 4º39.386’N 72º55.185’O y 358 msnm. La localidad presenta una temperatura media anual de 25,7 °C y una precipitación anual de 2.911 mm con régimen monomodal, en el cual hay un periodo marcado de lluvias entre abril a noviembre y un periodo seco entre diciembre a marzo. La humedad relativa promedio es de 76 % siendo el periodo de mayo a septiembre el que presenta los mayores valores (hasta 85 %) y el comprendido entre diciembre y marzo el que registra los menores durante el año (Refocosta 2013).

El área del proyecto está constituida por los paisajes de sabanas inundables de la llanura eólica y las áreas rurales intervenidas no diferenciadas (Refocosta 2013). Particularmente, la Meseta de San Pedro corresponde a una terraza alta que está conformada de suelos arenosos a franco arenosos de naturaleza cuarzosa y de baja fertilidad pertenecientes a los órdenes entisol e inceptisol (Refocosta 2013).

Muestreo

Entre 2013 y 2014 se muestrearon dos lotes de P. caribaea por cada uno de los siguientes estadios: 1-2 años de edad, 6 -7 años de edad sin entresaca, 7-8 años de edad con entresaca y 19 -23 años de edad, siguiendo el protocolo estandarizado del transecto (Jones et al. 2005). Además se muestrearon dos lotes de pasturas y un lote de sabana seminatural. Se implementaron algunas modificaciones debido a la densidad de siembra de los lotes y la homogeneidad de los ecosistemas muestreados. De esta forma, la longitud y la distancia entre transectos estuvieron sujetas al interdistanciamiento de las plantaciones y tamaño de los lotes y el tiempo de muestreo estuvo condicionado por la baja complejidad de las áreas evaluadas. Se realizaron dos muestreos en cada lote, el primero en época húmeda (marzo) de 2013 y el segundo en época seca (noviembre) del 2013 y 2014.

Se instalaron tres transectos por lote, separados 50 m del borde del lote y entre sí por 20 m para un total de 33 transectos. Cada transecto tuvo una longitud de 50 m, dividido en cinco subtransectos de 6 m por 3 m de ancho con una separación entre sí de 3 m, para un total de ciento sesenta y cinco subtransectos.

Dentro de cada subtransecto se realizó un esfuerzo de muestreo de 40 min para un total de 3,5 horas por transecto. Se revisaron todos los montículos, ramas y secciones de tronco en contacto con el suelo y galerías presentes sobre los fustes de los árboles hasta 2 m de altura y se examinaron cuatro muestras de suelo de 12 cm x 12 cm por 10 cm de profundidad de los extremos de cada subtransecto para monitorear termitas del suelo. En pasturas y sabanas solo se realizó inspección de termitas de suelo y montículos, por la ausencia de madera sobre el suelo.

Preservación e identificación

Las termitas fueron recolectadas con pinzas finas y/o frascos aspiradores en etanol al 80 %; posteriormente fueron limpiadas, marcadas y preservadas en viales de vidrio los cuales se encuentran depositados en la colección entomológica forestal adscrita al Laboratorio de Sanidad Forestal de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas.

Cada muestra recolectada fue examinada con estereomicroscopios de alta resolución y con la ayuda de claves se determinó el nivel taxonómico más alto posible (Emerson y Banks 1957; Mathews 1977; Fontes 1982, 1986; Constantino 1995, 1999, 2001, 2002a, b; Cancello et al. 1996; Constantino y de Souza 1997; Cuezzo y Cancello 2009; Rocha et al. 2012; Oliveira 2013). Igualmente, se comparó con especímenes ya identificados de la colección entomológica de la Universidad Distrital. Por último, a cada muestra se le asignó el grupo trófico de acuerdo con la literatura (Constantino y Acioli 2006) y el sustrato de captura.

Variables fisionómicas, estructurales y de suelo

En cada transecto evaluado, se midieron parámetros fisionómicos de los individuos arbóreos como DAP (diámetro a la altura del pecho) utilizando cinta diamétrica y altura total con hipsómetro Haglof Vertx IV. Asimismo, se estimó la apertura del dosel como parámetro estructural de las plantaciones mediante el procesamiento de fotografías tomadas en transecto con una cámara reflex digital adaptada con un lente ojo de pescado de 5.6 mm, instalada en un trípode, con el programa WinCAM V.2012a (Regent Instruments Canada Inc. 2012). Además, se tomó una muestra de suelo por cada lote, para obtener el contenido de humedad por el método tradicional de diferencia entre peso húmedo y seco; pH por el método de suspensión de suelo; contenido de nitrógeno por el método de Kjeldahl y contenido de carbono orgánico por el método de Walkley-Black; los dos últimos análisis fueron solicitados al laboratorio de suelos de la Universidad Nacional de Colombia - sede Bogotá (Tabla 1).

Tabla 1:
Características fisionómicas, estructurales y de suelo de los lotes de P. caribaea, pastos y sabana seminatural seleccionados para el muestreo de termitas en sabanas de la Orinoquía.
Uso actual Repetición Edad (años) Área (ha) Uso anterior Manejo silvicultural H promedio (m) DAP promedio (cm) Contenido de humedad (%) pH C orgánico (%) N (%) Luz promedio (%)
Época húmeda Época seca
Pinus caribaea A 1 9,7 Plantación, residuos y tocones de aprovechamiento Sin entresaca 4,2 7,2 13 10,2 4,42 1,29 0,08 74,63
B 2 4,7 Plantación, residuos y tocones de aprovechamiento Sin entresaca 0,4 - 13,4 11,8 4,36 1,82 0,1 84,10
A 7 25,5 Pasturas Sin entresaca, con poda 13,5 18,7 11,9 9,8 4,34 1,11 0,07 71,70
B 6 12,77 Pasturas Sin entresaca, con poda 15,4 18,9 9,4 6,2 4,72 1,37 0,08 69,84
A 7 25 Pasturas Con entresaca y poda 14,84 21,66 11,1 3,3 4,42 1,38 0,08 71,02
B 8 20,37 Pasturas Con entresaca y poda 22,55 22,1 9,6 6,3 4,6 1,09 0,07 71,87
A 19 5,6 Pasturas Con entresaca y poda 20,24 24,5 10,3 8,6 4,1 1,26 0,08 68,46
B 23 25 Pasturas Con entresaca y poda 14,84 21,7 9,8 3,8 4,7 1,37 0,08 66,41
Pasto introducido A - Brachiaria Ganadería - - 8,9 3,1 5,7 1 0,09 100
B - Brachiaria Ganadería - - 8,7 2,6 5,3 1,37 0,08 100
Sabana seminatural A - Sabana A punto de ser sembrado - - 12,7 4,4 4,9 0,64 0,05 100

Análisis de resultados

La eficiencia del muestreo se determinó a partir de curvas de acumulación de especies con ayuda del programa Estimate S 9.0 (Colwell 2009) y del análisis de completitud propuesto por Chao y Jost (2012), con ayuda del programa R-Project V. 3.3.2 (R Core Team 2013).

Para determinar la abundancia relativa de termitas se utilizó el número de encuentros por especie en cada subtransecto, de tal forma que si una especie estuvo presente en todos los subtransectos, tiene un valor de abundancia relativa de 15 por lote (Jones et al. 2005). La diversidad de termitas se analizó a través del índice de equidad de Shannon y Wiener (H´), teniendo como base los datos de riqueza específica (S) y abundancia relativa con ayuda del programa Estimate S 9.0 (Colwell 2009).

Una vez comprobada la normalidad de los datos con las pruebas de Shapiro-Wilk, se procedió a comparar la diversidad de termitas entre lotes y usos del suelo utilizando un análisis de varianza ANOVA de dos vías y, posteriormente, un test de Tukey y para la abundancia de termitas se empleó una prueba de proporciones con el valor F ajustado a la prueba de Holm.

Para establecer la relación entre la abundancia relativa de termitas como variable dependiente y las variables fisionómicas, estructurales y de suelo como variables independientes se utilizó un modelo de Poisson inflado de ceros, al ser la abundancia una variable respuesta de tipo categórica (conteo) con alta presencia de ceros. Por su parte, la correlación entre la diversidad de termitas y las variables explicativas se halló a partir de un análisis de covarianza, teniendo en cuenta que la diversidad es una variable respuesta de tipo cuantitativa. Además, se utilizó el método “stepwise” para realizar la selección final de variables explicativas y el criterio de información de Akaike y el criterio bayesiano de Schwarz, para determinar la veracidad de las variables seleccionadas. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa R-Project V. 3.3.2 (R Core Team 2013).

Resultados

Eficiencia del muestreo

En plantaciones de pino de 6 a 8 años con y sin entresaca y en pasturas se recolectaron cerca del 100 % de las especies esperadas; mientras que en el resto de los lotes estudiados, la eficiencia del muestro estuvo alrededor del 80 %, por lo que se puede considerar que se obtuvo una buena representación del ensamblaje de termitas, lo que se evidenció en las curvas de cobertura de la muestra, las cuales se estabilizan con el número de individuos obtenidos (Fig. 1A). En cuanto a la época climática también se recolectaron cerca del 100 % de las especies esperadas, dado que la curva se estabiliza con el número de individuos capturados (Fig. 1B).

Curvas de eficiencia de muestreo de termitas en lotes de P. caribaea, pastos y sabanas seminaturales de la Orinoquía colombiana mediante análisis de completitud. A. Curva de cobertura de la muestra por uso del suelo. B. Curva de cobertura de la muestra por época de muestreo. Pino 1 = Pc 1/2 años, Pino 2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pino 3 = Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pino 4 = Pc 19/23 años.

Figura 1: Curvas de eficiencia de muestreo de termitas en lotes de P. caribaea, pastos y sabanas seminaturales de la Orinoquía colombiana mediante análisis de completitud. A. Curva de cobertura de la muestra por uso del suelo. B. Curva de cobertura de la muestra por época de muestreo. Pino 1 = Pc 1/2 años, Pino 2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pino 3 = Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pino 4 = Pc 19/23 años.

Composición de termitas

Se recolectaron 28 especies distribuidas en dos familias (Termitidae y Rhinotermitidae), cinco subfamilias (Termitinae, Nasutitermitinae, Apicotermitinae, Rhinotermitinae, Heterotermitinae) y 19 géneros. El mayor número de especies (21) pertenece a la familia Termitidae, destacándose las subfamilias Nasutitermitinae y Apicoterminae con once y siete especies, respectivamente, del total recolectado (Tabla 2).

En plantaciones de pino de 6-7 años de edad sin entresaca se recolectó el mayor número de especies (24) variando entre época húmeda y seca de nueve a 18 especies. Luego se ubican las plantaciones de 7-8 años de edad con entresaca donde se registraron un total de 22 especies y una variación entre épocas de muestreo de diez a 17 especies. Por su parte, en los pastos fue donde se recolectó el menor número de especies, con un 31 % de la riqueza total y una variación entre las épocas de estudio de siete a nueve especies (Tabla 2; Fig. 2A).

Riqueza y abundancia de termitas en lotes de P. caribaea (Pc), pastos (Pas) y sabanas seminaturales (sab) de la Orinoquía colombiana. A. Número de especies por subfamilia. B. Abundancia relativa por subfamilia. C. Número de especies por grupo trófico. D. Abundancia relativa por grupo trófico. Pc1 = Pc de 1/2 años, Pc2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pc3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pc4 = Pc 19 y 23 años de edad. h = Época húmeda, s = Época seca.

Figura 2: Riqueza y abundancia de termitas en lotes de P. caribaea (Pc), pastos (Pas) y sabanas seminaturales (sab) de la Orinoquía colombiana. A. Número de especies por subfamilia. B. Abundancia relativa por subfamilia. C. Número de especies por grupo trófico. D. Abundancia relativa por grupo trófico. Pc1 = Pc de 1/2 años, Pc2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pc3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pc4 = Pc 19 y 23 años de edad. h = Época húmeda, s = Época seca.

Tabla 2:
Abundancia relativa de termitas en rodales de Pinus caribaea (Pc) y lotes de pastos introducidos y sabanas seminaturales de la Orinoquía colombiana. Rodales de pino: Pc1 = Pc 1/2 años, Pc2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pc3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pc4 = Pc 19/23 años; épocas de muestreo: h = húmeda, s = eca; grupo trófico: H = humívoro, X = xilógago, I = intermedio, F = filófago (hojarasca).
Taxa Lotes muestreados Grupo trófico
Pc1 Pc2 Pc3 Pc4 Pastos Sabana
1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1
h s h s h s h s h s h s h s h s h s h s h s
TERMITIDAE: Apicotermitinae
Anoplotermes sp. 1 1 4 2 4 8 4 4 2 8 7 8 3 12 7 12 4 4 H
Anoplotermes sp. 2 3 3 4 3 6 3 1 3 2 4 2 2 5 6 4 3 3 H
Anoplotermes sp. 3 2 6 8 1 1 2 2 3 1 3 2 1 1 1 10 3 5 1 1 H
Anoplotermes sp. 4 2 1 1 1 3 2 4 3 5 1 H
Anoplotermes sp. 5 6 1 7 2 4 H
Grigiotermes hageni Mathews, 1977 1 4 4 2 2 2 4 7 2 5 7 3 8 2 1 6 3 2 3 1 H
Ruptitermes cf. franciscoi Snyder, 1959 1 2 1 2 1 1 2 I
TERMITIDAE: Nasutitermitinae
Caetetermes taquarassu Fontes, 1981 1 2 3 1 2 F
Coatitermes clevelandi Snyder, 1926 1 2 I
Ereymatermes rotundiceps Constantino, 1991 1 1 I
Nasutitermes cf. banksii Emerson, 1925 1 2 1 1 1 2 9 6 X
Nasutitermes cf. similis Emerson, 1938 1 1 1 1 1 1 1 X
Nasutitermes cf. surinamensis Holmgren, 1910 1 X
Nasutitermes sp. 1 2 1 X
Obtusitermes panamae Snyder, 1925b 1 1 1 4 1 2 2 1 1 1 5 X
Araujotermes nanus Constantino, 1991 3 2 2 1 H
Subulitermes cf. zeteki Snyder, 1924 1 1 1 7 7 1 4 2 3 1 H
Velocitermes sp. 1 1 3 2 1 F
TERMITIDAE: Termitinae
Crepititermes verruculosus Emerson, 1925 1 1 2 1 H
Microcerotermes cf. exiguus Hagen, 1858 1 4 X
Neocapritermes taracua Krishna y Araujo, 1968 1 2 1 I
Neocapritermes talpoides Krishna y Araujo, 1968 1 2 3 6 1 2 6 5 4 1 1 I
Termes cf. panamensis Snyder, 1923 1 2 6 2 3 3 5 6 1 5 1 I
TERMITIDAE: Syntermitinae
Silvestritermes cf. lanei Canter, 1968 2 1 1 1 1 I
Syntermes nanus Constantino, 1995 1 1 1 1 1 F
RHINOTERMITIDAE
Heterotermes tenuis Hagen, 1858 5 9 0 6 3 9 12 11 9 13 13 9 8 13 12 11 1 X
Heterotermes convexinotatus Snyder, 1924 4 3 2 6 0 1 5 2 1 2 2 2 2 2 3 1 1 3 X
Rhinotermes marginalis Linnaeus, 1758 1 3 2 5 1 1 2 1 4 3 4 6 I
Número de especies 11 13 11 7 13 9 18 17 14 10 17 12 5 10 16 12 5 6 9 7 11 4

En todas las edades de plantación las subfamilias más abundantes en las dos épocas de muestreo fueron Apicotermitinae, representada por especies de Anoplotermes spp. y Heterotermitinae por Heterotermes tenuis y la menos abundante fue Syntermitinae la cual estuvo ausente en plantaciones de 1-2 años y pasturas. En pastos y sabanas predominó la subfamilia Apicotermitinae en las dos épocas de muestreo (Tabla 2; Fig. 2B).

Composición de grupos tróficos

Se recolectaron termitas pertenecientes a cuatro grupos tróficos como son xilófagas (alimentación a base de madera no descompuesta), humívoras (alimentación a base de humus o partículas minerales de la mezcla suelo-madera), intermedias (alimentación a base de madera descompuesta y humus) y filófagas (alimentación a base de hojarasca).

El grupo humívoro presentó el mayor número de especies (38 %) seguidos por termitas de hábitos intermedios (27 %), xilófagas (24 %) y filófagas (10 %). En plantaciones de pino de todas las edades la diversidad de grupos tróficos estuvo representada principalmente por especies humívoras y xilófagas y en pasturas y sabanas por especies humívoras en las dos épocas de muestro. (Tabla 2; Figs. 2C y 2D).

Diversidad de termitas

En los lotes de pino se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la diversidad de termitas comparada con las pasturas y sabanas seminaturales (S: P = 1,33 e-05, H´: P = 0,0001991; gl = 10) y la edad de la plantación (S: P = 0,0004554, H´: P = 0,01237; gl = 7). Entre sabanas y pastos la estructura de la termitofauna fue similar (S: P = 0,2481; H´: P = 0,1118, gl = 2) (Tabla 3). Referente a las épocas de muestreo no se encontraron diferencias significativas (S: P = 0,1015, H´: P = 0,05420; gl = 7) (Tabla 3)

Tabla 3:
Valores de P obtenidos en el análisis de varianza y en la prueba de proporciones para comparar riqueza y abundancia de especies con usos del suelo, edades de plantaciones y época de muestreo.
Variables Diversidad (Análisis de varianza) Abundancia (Prueba de proporciones)
Específica Shannon y Wiener
Uso del suelo 1,33e-05* 1,99e-04* 3,5e-07*
Edad de plantación 4,55e-04* 0,01237* 7,6e-06*
Pastos y sabanas 0,2811 0,1118 0,9112
Época 0,1015 0,0542 0,2521

Nivel de confianza de 95 %. * Variables que presentaron significancia estadística

Las termitas xilófagas fueron más diversas en plantaciones de pino con respecto a las pasturas y las sabanas seminaturales (S: P = 4,17e-08, H´ P = 0,00015; gl = 10) y se encontró mayor número en época húmeda (S: P = 0,0117, H´ P = 0,0017; gl = 10). Las termitas de hábitos intermedios fueron más diversas en plantaciones de edad media y adulta en comparación con las pasturas y las plantaciones recién establecidas (S: P = 0,02306, H´ P = 0,01023; gl = 10), sin diferencias significativas para la época de muestreo (S: P = 0,81039, H´ P = 0,2456; gl = 10). No se encontraron diferencias significativas en la diversidad de termitas humívoras con respecto a los usos del suelo y época de muestreo (S: P = 0,1256, H´ P = 0,2448; gl = 10) (Tabla 4).

Tabla 4:
Valores de P obtenidos en el análisis de varianza y en la prueba de proporciones para comparar riqueza y abundancia de grupos tróficos con usos del suelo y época de muestreo.
Variables Diversidad (Análisis de varianza) Abundancia (Prueba de proporciones)
Específica Shannon y Wiener
Uso del suelo Xilófago 4,17e-08* 0,00015* 5,1e-13*
Intermedios 0,02306* 0,01023* 0,1571
Humívoro 0,1256 0,2448 7,6e-07*
Época de muestreo Xilófago 0,0117* 0,0017* 0,2432
Intermedios 0,8104 0,2451 0,1489
Humívoro 0,1161 0,1892 0,0081*

Nivel de confianza de 95 %. * Variables que presentaron significancia estadística.

Abundancia de termitas

En plantaciones de pino, la abundancia de termitas fue significativamente mayor en el pino de 6 años sin entresaca (185 encuentros) comparada con la del pino 1 año (105 encuentros) (P = 7,6e-06, gl = 3), sin diferencias importantes en las épocas de muestreo (P = 0,25; gl = 1) (Tabla 3). Las especies más abundantes fueron Heterotermes tenuis y Anoplotermes sp. 1 con 23 y 12 % de los encuentros registrados durante el muestreo (H. tenuis (P = < 2e-16; gl = 7), A. sp. 1 (P = 1,2e-15; gl = 7)). Los grupos tróficos con mayor representación dentro de las plantaciones fue el xilófago y el humívoro con un 40 % más de encuentros que el grupo filófago (xilófago con P = 5,1e-13; humívoro con P = 7,6e-07; gl = 3) (Tablas 3 y 4).

Entre pastos y sabanas el encuentro de termitas fue similar (P = 0,91, gl = 5). En pastos la especie más recolectada fue Anoplotermes sp. 3 (P = 0,010, gl = 3) y el grupo trófico con mayor frecuencia de encuentros fue humívoro (P = 1,7e-08; gl = 3), sin diferencias en época de muestreo (P = 0,91; gl = 3). En sabana seminatural se registró mayor número de encuentros en época húmeda (P = 0,0081; gl = 3), ninguna de las especies fue predominante y el grupo trófico humívoro fue el más frecuente (P = 0,00025, gl = 3) (Tablas 3 y 4).

Diversidad y abundancia de termitas según las características del suelo y la plantación

De las diez variables incluidas en el muestreo, la edad de la plantación, el diámetro a la altura del pecho (DAP), el porcentaje de luz, el contenido de carbono orgánico del suelo y el contenido de nitrógeno total, contribuyeron a explicar la diversidad de termitas (Tabla 5). Sin embargo, la variable tipo de uso del suelo - edad presentó multicolinealidad con las demás variables explicativas por lo que fue eliminada del análisis de covarianza. La selección de variables permitió determinar que el nitrógeno total del suelo y el porcentaje de luz fueron las dos variables que en conjunto explicaron mejor la diversidad de termitas encontrada en el muestreo (P nitrógeno total = 0,0008971, p porcentaje de luz = 0,0005852; gl = 1) (Tabla 6).

Tabla 5:
Valores de P obtenidos en el análisis de covarianza y en el análisis de Poisson inflado de ceros para la relación entre riqueza y abundancia de especies y variables ambientales evaluadas.
Variables Riqueza (Análisis de covarianza) Abundancia (Análisis de Poisson inflado de ceros)
Específica Shanon Anoplotermes sp. 1 Heterotermes tenuis
Uso del suelo-edad 0,00020** 0,00027** 0,12150 0,06785
Epoca 0,67770 0,74760 0,73420 0,30030
DAP 0,00028* 0,00057* 0,96420 0,02103*
Altura 0,06400* 0,10800* 0,98130 0,01102*
Porcentaje de luz 0,00039* 0,00143* 0,48480 0,01227*
Contenido humedad suelo 0,16450 0,11380 0,25890 0,05937
pH 0,33020 0,14030 0,02898* 0,88700
Carbono orgánico 0,00075* 0,00070* 0,38870 0,44140
Nitrógeno total 0,04176* 0,00221* 0,27470 0,60400
Acumulación de hojarasca 0,64600 0,13030 0,87300 0,58180

Nivel de confianza de 95 %. * Variables respuesta que se relacionaron con la variable dependiente.

** Variable excluida del análisis por presentar multicolinealidad.

Tabla 6:
Valores de ajuste obtenidos para las variables ambientales relacionadas con la riqueza y abundancia de especies de termitas según los criterios de información de Akaike y el bayesiano de Schwartz.
Criterio de ajuste de variables Riqueza Abundancia Heterotermes tenuis
Modelo 1: variables que obtuvieron relación Modelo 2: variables seleccionadas Modelo 1: variables que obtuvieron relación Modelo 2: variables seleccionadas
Akaike 97,694 93,918* 206,023 202,635*
Schwartz 110,832 102,6767* N/A** N/A**

*Los valores más bajos indican certeza en la selección de las variables. ** El criterio de Schwart no aplica para el análisis de Poisson inflado de ceros.

En términos de abundancia, se tomaron como referencia las dos especies que fueron significativamente más abundantes dentro del muestreo (Anoplotermes sp. 1 y Heterotermes tenuis), para determinar su relación con las variables ambientales medidas. Se encontró que Anoplotermes. sp. 1 se relacionó únicamente con el pH del suelo (P = 0,02898, gl = 1), mientras H. tenuis se relacionó con el porcentaje de luz, la altura de los árboles y el diámetro a la altura del pecho (Pporcentaje de luz = 0.01270, pH = 0,01102, pDAP = 0,02103; gl = 2) (Tabla 5). Una vez seleccionadas las variables se determinó que la abundancia de H. tenuis se explicó en mayor medida por el porcentaje de luz, mostrando una correlación negativa con esta variable (Pporcentaje de luz = 0,0254; gl = 1) (Tabla 6).

Discusión

En el presente estudio no se registraron especies de la familia Kalotermitidae, a pesar de que ser la segunda familia más diversa en el Neotrópico (Pearce y Waite 1994). Esto puede deberse a que estas termitas se desarrollan específicamente en madera seca que no necesariamente debe estar en contacto con el suelo (Krishna 1961), por lo que las condiciones microclimáticas generadas dentro de las plantaciones de pino hacen que las piezas de madera no brinden las condiciones necesarias para el establecimiento de especies de termitas de esta familia.

Las plantaciones de pino de todas las edades estuvieron dominadas por especies humívoras (43,4 % promedio para las cuatro edades) seguida de especies xilófagas (21,9 % promedio para las cuatro edades) en las dos épocas de muestreo. Esta misma tendencia se ha podido observar en plantaciones homogéneas de Eucalyptus sp. y Hevea brasiliensis en donde las termitas del suelo son significativamente abundantes y diversas en plantaciones de todas las edades y hay un aumento en la abundancia de especies xilófagas en plantaciones de mayor edad (Junqueira y Diehl 2009; Pinzón et al. 2012).

Heterotermes tenuis estuvo presente en todas las edades de plantación en las dos épocas de muestreo, siendo muy abundante en las plantaciones maduras de 7 años con poda y 19-23 años de edad. Es importante tener en cuenta que las termitas xilófagas son resistentes a la alteración del medio y son las primeras en recolonizar el hábitat después de su modificación (Constantino y Acioli 2006; Eggleton et al. 1995; Eggleton y Tayasu 2001), además, la distribución de estas especies de termitas va de acuerdo a la disponibilidad de recursos presentes en el ambiente (Houston et al. 2014), por lo que el establecimiento de las plantaciones y la acumulación de piezas madera sobre el suelo en las plantaciones adultas puede aumentar la presencia de especies de este grupo trófico.

Así mismo, se ha registrado que ecosistemas con alta concentración de hojarasca en el suelo, favorecen la densidad de algunas especies xilófagas como termitas del género Heterotermes sp. (Goncalves et al. 2004; Polatto y Alves-Junior 2009), de tal forma que la densa capa de acículas sobre el suelo de las plantaciones permite que la actividad de forrajeo de estas especies de termitas sea constante. Los resultados encontrados en este estudio coinciden con lo observado en plantaciones comerciales de eucalipto en Brasil en donde se registra a H. tenuis como una especie muy abundante en rodales adultos (Junqueira y Diehl 2009) y en plantaciones de caucho de la Orinoquía colombiana donde H. convexinotatus es la especie xilófaga predominante, en especial en plantaciones adultas mayores a 10 años de edad (Pinzón et al. 2012).

En ecosistemas tropicales se registra una mayor abundancia de termitas en época húmeda (Basu et al. 1996), sin embargo, la fluctuación en la abundancia de termitas humívoras en particular de la especie Anoplotermes spp. entre régimen climático en todos los usos del suelo y de la especie H. tenuis en todas las edades de plantación, no fue muy contrastante, debido probablemente a la diversidad de dieta que exploran las termitas subterráneas (Abensperg-Traun 1991); y a que la profundidad del forrajeo depende en gran medida de la humedad relativa y la temperatura del suelo (Cornelius y Osbrink 2011). El dosel cerrado mantiene la humedad del suelo y de las piezas de madera, lo que puede favorecer que las termitas forrajeen y permanezcan en las capas más superficiales del suelo y la hojarasca. Por el contrario, durante la época seca y durante el día para protegerse de desecación se profundizan en el suelo (Nobre et al. 2009).

Durante la época seca las termitas se desplazan a horizontes profundos del suelo para protegerse de la exposición solar directa, debido al aumento de la temperatura y la disminución de la humedad relativa y la humedad del suelo (Nobre et al. 2009). Dada la característica de que las termitas conforman nidos y estos no son móviles (Noirot y Darlington 2000), la menor diversidad durante la época seca en nuestro estudio, podría explicarse por una menor actividad de las termitas en galerías y capas superficiales del suelo que es a donde está enfocado este tipo de muestreo más que a una disminución real del número de especies.

La representatividad del grupo humívoro encontrada en pasturas y sabanas seminaturales en las dos épocas de muestreo puede deberse a que en ecosistemas neotropicales tiende a haber mayor diversidad de especies de este grupo gracias a la especialización de su nicho por debajo del suelo (Bourguignon et al. 2009). Además se ha podido comprobar que en sabanas naturales y pasturas hay predominancia de especies humívoras, siendo las sabanas naturales las de mayor diversidad y abundancia (Basu et al. 1996; Benito et al. 2004; Alves et al. 2011; Cabrera 2012).

Si bien la abundancia de termitas no fue diferente entre pastos introducidos y sabanas, se observa que en sabana hay mayor riqueza específica (11 especies) y aparecen otros grupos tróficos como el filófago (Syntermes cf. nanus), posiblemente porque en este último hábitat hay presencia de especies vegetales herbáceas y gramíneas que mantienen una cobertura vegetal permanente sobre el suelo y aumentan la oferta de alimento. Esto reafirma a su vez cómo las termitas son sensibles a la perturbación del medio mostrando una alteración notoria en su composición con el cambio de uso del suelo, debido a las modificaciones microclimáticas y de oferta de alimento (Eggleton et al. 1995; Lavelle et al. 1997; Bandeira et al. 2003; Bandeira y Vasconcellos 2004).

Las termitas del género Anoplotermes son poco selectivas en el origen de la materia orgánica de la que se alimentan (Bourguignon et al. 2009), lo que puede explicar su presencia en todos los lotes de muestreo y su abundancia significativa en pasturas artificiales; de tal manera que la acumulación de estiércol de semovientes producto de la actividad agropecuaria de la zona puede influir en la presencia de especies de Apicotermitinae en este uso del suelo.

Es bien sabido que las termitas exploran diversos recursos alimenticios desde madera viva o muerta hasta gramíneas, hojarasca, hongos, nidos y excremento de animales; además el estiércol es rico en nitrógeno y las termitas de suelo son descomponedores primarios de este tipo de recurso en especial en hábitats abiertos (Lima y Costa-Leonardo 2007), lo que puede explicar la relación hallada entre la diversidad de termitas y el contenido de nitrógeno total en el suelo (Tabla 6).

La correlación negativa encontrada entre la diversidad y abundancia de termitas con el porcentaje de luz, puede deberse a que en la medida que las plantaciones de pino maduran, van cerrando su dosel y de esta forma las condiciones de humedad y temperatura en el ambiente no presentan fluctuaciones tan abruptas como en ecosistemas sin cobertura vegetal. Esta misma tendencia se observó en plantaciones comerciales de H. brasiliensis de los llanos orientales de Colombia donde hubo predominancia de especies humívoras y xilófagas en plantaciones adultas con el dosel más cerrado (Pinzón et al. 2012) y sistemas agrosilviculturales de Terminalia ivorensis en el sur de Camerún, en donde la abundancia de termitas de suelo fue mayor en plantaciones adultas con alta densidad de copa (Dibog et al. 1999).

Es importante mencionar que no se observó evidencia de daño de termitas sobre árboles vivos y sanos; de igual forma P. caribaea se reporta como una especie resistente al ataque de termitas debido a su alto contenido de resina (Francis y Forest Service 1992; Arguedas-Gamboa 2012). Esto sugiere que la presencia de termitas xilófagas e intermedias dentro de las plantaciones, puede estar contribuyendo en la descomposición de residuos de madera sobre el suelo y que la alta abundancia de termitas humívoras puede estar aportando en la descomposición de la materia orgánica y en el mejoramiento de la fertilidad del suelo.

En regiones tropicales como Jamaica, África y Suramérica se ha observado que el establecimiento de plantaciones de especies coníferas como P. caribaeae disminuye la abundancia o diversidad de algunos grupos de insectos como hormigas y escarabajos (Cruz 1988; González et al. 1996; Simberloff et al. 2009), especialmente cuando esta actividad se realiza alterando los ecosistemas naturales. Sin embargo, en la presente investigación, la diversidad y abundancia de termitas en las plantaciones de pino aumentó en comparación con la de las pasturas y sabanas seminaturales; posiblemente debido al mejoramiento de las condiciones microclimáticas y de oferta de alimento. Es importante tener en cuenta que dentro de la zona donde se sembraron las plantaciones de pino evaluadas, se conservaron las áreas de bosque natural, principalmente las que rodean las fuentes hídricas y que se conocen como bosques de galería y dentro de este núcleo forestal comercial se mantienen sin intervención, lo que sugiere que las plantaciones están actuando como corredores biológicos para las especies de termitas propias de estos bosques.

En conclusión, el establecimiento de plantaciones de P. caribaeae en terrenos previamente ocupados por pasturas y sabanas naturales crea condiciones favorables para la llegada y establecimiento de termitas xilófagas, humívoras, intermedias y filófagas que pueden provenir de ecosistemas aledaños, gracias al aumento de la oferta alimenticia y a la provisión de condiciones adecuadas para la actividad de forrajeo de las especies; de tal manera que las termitas entran a jugar un papel importante en la dinámica natural de las plantaciones al contribuir en la descomposición del material celulósico acumulado sobre el suelo y aportando en la fertilidad del mismo.

Acknowledgements

Agradecimientos

Las autoras agradecen al Centro de Investigación y Desarrollo Científico de la Universidad Distrital “Francisco José de Caldas” por el apoyo financiero dentro del proyecto No. 55 de 2012. A la empresa Refocosta S. A. y a los Ingenieros Mónica Sarmiento y Guido Gasca por el apoyo logístico. A Natalia Arias, Loren Baquero, Jeffer Vega y Daniel Castro por su apoyo en campo. A los profesores Andrés Ortiz y Jaime Pinzón y a Walter García por la asesoría estadística, a la profesora María Alejandra Jaramillo y a revisores anónimos que hicieron importantes contribuciones a versiones anteriores del manuscrito.

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